Si la anulación en 1204 de su matrimonio con el rey Alfonso IX de León y la muerte en el mismo año de su hermana Mafalda habían resultado hechos traumáticos para Berenguela, no lo iba a resultar menos la pérdida de sus padres. En octubre de 1214, con tres semanas de diferencia, fallecieron su padre, Alfonso VIII, y su madre, Leonor Plantagenet, los reyes de Castilla. Además del dolor sufrido por estas pérdidas, Berenguela tuvo que hacer frente a la guerra civil librada con la Casa de Lara, que logró privarla de la regencia de Castilla con su hermano Enrique, el heredero, que por entonces contaba con tan sólo diez años. Pero, además, dos meses antes había fallecido en el reino de León el infante Fernando, el Portugués, hijo de Alfonso IX y Teresa de Portugal, con el que Berenguela había convivido en sus tiempos de reina de León y que además estuvo llamado a ser el esposo de la infanta Mafalda de Castilla.
Representación de la muerte de los padres de la reina Berenguela en el primer tramo del arrocabe izquierdo. Los campos de gules se han tornado en sable como muestra de luto.
Por su condición de varón primogénito, el hijo de Teresa de Portugal fue considerado heredero de la corona de León desde su nacimiento. Sin embargo, fue declarado ilegítimo en la sentencia de anulación matrimonial a la vez que sus hermanas, las infantas Sancha y Dulce. Lo mismo le ocurriría a Berenguela con su descendencia. No obstante, se daba una diferencia importante: Berenguela consiguió que, en el Tratado de Cabreros de 1206, Alfonso IX reconociera a su hijo Fernando “el Castellano” como heredero del trono leonés. Ahora bien, ese pronunciamiento era contrario a la sentencia papal de anulación y, sin la aceptación canónica, dicho tratado era papel mojado por lo que, en 1214, las dos líneas de sucesión seguían manteniendo sus aspiraciones al trono. Por otro lado, Urraca López de Haro, congraciada ya su familia con el trono castellano, y en vista de la aceptación en el reino de Castilla del Tratado de Cabreros, renunció a reclamar el trono de León para su hijo, que era hermanastro de Alfonso IX.
Sepulcro del infante Fernando de León (1173-1214) en el Panteón Real de la catedral de Santiago de Compostela.
Así las cosas, con la muerte del infante Fernando "el Portugués", en un tiempo en el que la nobleza no estaba por apoyar un reinado femenino de su hermana Sancha, las posibilidades de que terminara reinando el hijo de Berenguela, el infante Fernando "el Castellano", se multiplicaron, aunque no podía darse nada por seguro y la muy inteligente reina Berenguela era plenamente consciente de ello.
